
Весьма скоро Рэли был приближен ко двору и сделался одним из фаворитов королевы. Кстати, под ноги правительнице он бросил тогда практически все свое состояние — алый плащ был единственным реальным богатством 29-летнего Уолтера и стоил примерно столько же, сколько и его захудалое девонширское поместье. Однако Рэли рано усвоил урок — побеждает только тот, кто умеет рисковать тотально. Он будет придерживаться этого правила всю жизнь.

В 1584 Рэлей исследовал территорию в Америке вдоль реки Роанок и назвал её Виргиния в честь Королевы-Девственницы (сейчас эта территория в Северной Каролине) .
Однако после смерти королевы в 1603 Яков I посадил Рэлея в Тауэр, так как тот собирался возвести на престол его дальнюю родственницу Арабеллу Стюарт.
В ноябре королевский суд судил его за государственную измену и приговорил к смертной казни, однако исполнение приговора отложили на неопределённый срок.

В Тауэре Рэлей пользовался известными послаблениями, встречался с навещавшими его аристократами, был в курсе всех городских вестей, вёл дневник и писал стихи, которые издавались.
В тюрьме он написал «Всемирную историю» . Чтобы искупить свою вину, Рэлей в 1616 организовал ещё одну экспедицию в Америку, на реку Ориноко в поисках Эльдорадо, которая закончилась неудачей.
Кроме того, во время экспедиции люди Рэлея нарушили перемирие с Испанией, нападая на испанские колонии.
По возвращении Рэли в Англию разочарованный Яков, по требованию испанского посла, утвердил старый приговор и велел отсечь сэру Уолтеру голову.
Перед казнью Рэлей написал стихи «The Soul’s Errand».

....Опустившись на колени, приговоренный положил голову на плаху и вытянул руки.
Но палач словно оцепенел.
«Чего ты ждешь, руби! » — прорезал воздух резкий крик приговоренного.
Топор опустился под вздох ошеломленной толпы.
Окровавленную седую голову насадили на шест, но палач молчал и не мог выкрикнуть положенной по процедуре фразы: «Смотрите на голову предателя!» .
И в этот момент в толпе кто-то воскликнул: «Другой такой головы у нас больше не найдется!» .
Эти слова прозвучали как горькая эпитафия — эпитафия сэру Уолтеру Рэли, одной из самых ярких фигур елизаветинской эпохи.
Согласно обычаю, жена Рэли забрала после казни забальзамированную голову своего супруга и хранила ее до самой своей смерти.. .